Energetics in seasonal environments: reindeer as a case study

How endothermic animals manage and allocate energy to critical processes (maintenance, reproduction, thermoregulation and activity) can determine their success and survival. The balance in energy expenditure related to these processes can also influence their ability to respond to disturbances in their environment. In seasonal environments, the predictable annual changes in resources (food, nutrients and water) have led to a large range of adaptations in animals, including seasonal adjustments in energy expenditure, body temperature and activity levels. The aim of my thesis is to evaluate the relative importance of central drivers of energy expenditure under different seasonal and reproductive contexts in reindeer. Reindeer provide an excellent example of a highly adapted species to the seasonal changes in food availability, temperature and light conditions of the Arctic and sub-Arctic regions. Studying the interplay between energy expenditure, environmental variation and physiological states in this species can shed light on how non-hibernating animals balance energy expenditure in seasonal environments. My thesis consists of three papers. The data collected comes from two different reindeer populations, in Svalbard (Svalbard reindeer, Papers I and II) and in Northern Finland (domestic reindeer, Paper III). In both systems I use two common methods for measuring energetics in free-living animals, the doubly labelled water (DLW) method to quantify daily energy expenditure (DEE) over a given time period (1-2 weeks), and the heart rate method, in which heart rate serves as an indicator of energy expenditure over longer time periods (>1 month). In all three papers, I use biologgers to monitor behaviour (activity levels) and physiology (subcutaneous body temperature; Tsc) in relation to DEE (Papers I and III) or heart rate (Papers II and III). The role of body mass for winter energetics and fasting endurance (how long animals can survive on their internal body reserves) is the main focus of Paper I. In Paper II, I explored determinants of heart rate to identify constraints on energy management strategies within summer and winter. Finally, in Paper III, I investigate drivers of energy expenditure during peak lactation in domestic reindeer and their physiological and behavioural responses to extreme warm weather. In winter, the most important determinant for energy expenditure was fat-free body mass (likely reflecting maintenance requirements), and to a lesser extent Tsc and activity levels (Paper I). Lactating females have overall higher energy demands (respiration + energy exported through milk), but lactation was not a driver of seasonal variation in energy expenditure, as there were only small differences in energy expenditure (respiration) between lactating and non-lactating females within summer (Papers II and III). Adaptations to seasonality in their environment has resulted in summer and winter phenotypes, in which there is likely less room for additional variation in energy expenditure (Paper II). Yet this variation appears to be greater in summer, when food is abundant (Papers II and III), than in winter, when food is scarce. Monitoring animal behaviour and physiology with the use of biologgers allow us to study energetics in free-living animals, and models of mammalian energetics can be important tools for predicting responses to climate change. For instance, I show that reindeer do not elevate heart rates in response to hot environmental conditions, which suggests that other mechanisms are involved to alleviate heat stress (Paper III). I also show that both activity and Tsc are important components of energy expenditure, but adjustments in either of these are not as important as the size of autumn fat stores (Paper I), which can influence survival in warm and icy winters. The findings from my thesis demonstrate that the relative contribution of body mass and body composition, temperature (ambient and body), reproduction and activity as drivers of energy expenditure depended on seasonal, individual and reproductive contexts. Future research should therefore consider how individual variation, thermoregulation and body mass can be incorporated into models to predict long-term fitness consequences of different strategies for energy management.

Endoterme (varmblodige) dyrs overlevelsesevne påvirkes i stor grad av hvordan dyra tilpasser sitt energiforbruk i forhold til viktige prosesser som overlevelse, reproduksjon, regulering av kroppstemperatur og aktivitetsnivå. Balansen i energiforbruk mellom disse prosessene vil også påvirke dyras evne til å respondere på forstyrrelser i miljøet. Mange arter har utviklet tilpasninger til forutsigbare sesongmessige endringene i tilgang på ressurser som mat, næringsstoffer og vann. Slike tilpasninger kan være endringer i energiforbruk, kroppstemperatur og aktivitetsnivå. Målet for denne avhandlingen er å vurdere det relative bidraget av prosessene som påvirker energiforbruk hos reinsdyr i forskjellige sesonger og under forskjellige stadier av reproduksjon. Reinsdyr er et ypperlig eksempel på en art som er godt tilpasset sesongvariasjonene i mattilgang, temperatur og lysforhold i Arktis og sub-arktiske strøk. Å studere samspillet mellom energiforbruk og endringer i både miljøet og fysiologiske tilstander kan hjelpe oss med å forstå hvordan dyr kan balansere energiforbruket sitt i sesongmessige miljø. Denne avhandlingen består av tre artikler. Innsamlet data kommer fra to forskjellige studiesystemer, på Svalbard (Svalbardrein, artikkel I og II) og i Nord-Finland (tamrein, artikkel III). I begge systemene bruker jeg to vanlige metoder for å måle energetikk i frittlevende dyr. Dette er dobbeltmerket vannmetoden for å måle daglig energiforbruk over en gitt tidsperiode (1-2 uker), og hjertefrekvensmetoden, der dyrets puls fungerer som en indikator på energiforbruk over lengre tidsperioder (> 1 måned). I alle artiklene bruker jeg biologgere til å overvåke atferd (aktivitetsnivå) og fysiologi (subkutan kroppstemperatur; Tsc) i forhold til daglig energiforbruk (artikler I og III) eller hjertefrekvens (artikler II og III). Fokuset i artikkel I er hvordan kroppsvekt og kroppssammensetning (fett og fettfri masse) påvirker energiforbruket om vinteren, og hvor lenge reinsdyr kan overleve på sine indre kroppsreserver. I artikkel II utforsker jeg hva som påvirker hjertefrekvens for å identifisere strategier og begrensninger av energiforbruk og -balanse sommer og vinter. I artikkel III undersøker jeg hva som påvirker energiforbruket hos lakterende tamrein når melkeproduksjonen er høyest, videre også dyras fysiologiske og atferdsmessige reaksjoner på ekstremt høye temperaturer (varmebølge). Om vinteren var det dyras fettfrie kroppsmasse som hadde størst påvirkning på energiforbruket, som sannsynligvis gjenspeiler vedlikeholdskrav, etterfulgt av Tsc og aktivitetsnivå (artikkel I). Simler som diet hadde høyere energibehov (respirasjon + energi eksportert i melka), men laktasjon i seg selv var ikke pådriveren for sesongmessige variasjoner i energiforbruk (respirasjon), da det bare var små forskjeller mellom simler med kalv (diende) og uten kalv om sommeren (artikler II og III). Overvåking av dyrs atferd og fysiologi ved bruk av biologgere tillater oss å studere energetikk hos frittlevende dyr. Modellering av energetikk kan være viktige verktøy for å forutsi pattedyrs responser til klimaendringer. Jeg viser for eksempel at reinsdyr ikke øker hjertefrekvensen når det er varmt om sommeren, noe som antyder at andre fysiologiske mekanismer er involvert for å lindre dyras varmestress (artikkel III). Økende temperaturer i Arktis er en utfordring som vil bli større med klimaendringene. Jeg viser også at både aktivitet og Tsc er viktige komponenter i reinsdyrs energiforbruk. Dyras nedjustering av disse er derimot ikke like viktig som størrelsen på deres indre fettlagre (artikkel I), for å overleve milde og isete vintre. Resultatene fra min forskning viser at det relative bidraget av kroppsvekt og kroppssammensetning, temperatur (omgivelses- og kropps-), reproduksjon og aktivitet som påvirkere av energiforbruk avhenger av sesongmessige, individuelle og reproduktive sammenhenger. Fremtidig forskning bør derfor vurdere hvordan individuell variasjon, termoregulering og kroppsvekt kan innarbeides i modeller for å forutsi langsiktige konsekvenser av variasjoner i energiforbruk.