Bottom-up effects of fertilization on biocontrol agents | Effets bottom-up de la fertilisation sur des agents de biocontrôle

英语. In agroecosystems, arthropod communities may be influenced by bottom-up forces induced by environmental variations (e.g., fertilization) through the modification of plant traits. The way bottom-up forces affect the second trophic level is well documented: Fertilization is considered a “bottom-up driver” as it influences the first trophic level (“bottom”) by modifying plant tissues macronutrient and defense content, affecting the plant nutritional quality for herbivores. This, in turn, leads to changes in the second trophic level ("up"). But less is known on their ability to affect the third trophic level. Plant-mediated bottom-up forces may affect natural enemies directly (plant-mediate) or indirectly (plant-herbivore-mediated). Furthermore, as bottom-up effect extend to the third trophic level, they could mediate the intensity of top-down regulation, i.e., biological control of pests. In this context, the objective of the PhD was to elucidate how the fertilization influence the interaction among plant, herbivores and their natural enemies at both individual (life-history traits and biocontrol efficiency) and population (population dynamics) levels.We studied the plant-mediated bottom-up effect of reduced fertilization on the third trophic level (natural enemies), to determine whether diversity in the natural enemy diet regime (carnivorous vs omnivorous predators) or functional guild (predator vs parasitoid) modifies the intensity of bottom-up effects. We evaluated the tri-trophic system “tomato plant - pest - natural enemies” following three different approaches: (a) meta-analysis to overview of the current state of the art; (b) experimental analysis at individual level under controlled conditions (lab experiments) to look for mechanisms and (c) population dynamic level experiment in greenhouses.Our findings suggest that reducing fertilization does not consistently lead to positive outcomes in terms of reducing pest population dynamics, with efficacy varying depending on the herbivore species. Specifically, we observed that aphid populations increased to a lesser extent under medium fertilization compared to high fertilization, although this trend was not observed for whiteflies. Our results also indicate evidence of diluted bottom-up forces through trophic levels, depending on the herbivore types. There was variable but overall marginally positive effects of reducing fertilization from high to intermediate levels on host quality and biocontrol efficiency. In lab experiments, reducing fertilization to 50% of standard (optimal) application levels had an overall positive, albeit limited, impact on the biocontrol efficiency of natural enemies across all functional guilds, with parasitoids being less affected than predators. Parasitoids showed a positive response in biocontrol efficiency at the population level, influencing the temporal dynamics of natural enemy-pest interactions. Furthermore, this study highlights how manipulating these forces could support the management of specific pest species within the framework of Integrated Pest Management.

法语. Dans les agroécosystèmes, les communautés d'arthropodes peuvent être influencées par des forces bottom-up induites par des variations environnementales, telles que la fertilisation, qui modifient les caractéristiques des plantes. Alors que l'effet de ces forces ascendantes sur le deuxième niveau trophique est bien étudié, leur effet sur le troisième niveau trophique reste moins connu. La fertilisation altère le premier niveau trophique, influençant ainsi la qualité nutritionnelle des plantes. Ces changements affectent ensuite le deuxième niveau trophique. L'extension des effets bottom-up jusqu'au troisième niveau trophique est variable et peut agir directement sur les ennemis naturels via la plante ou indirectement via l'herbivore. De plus, si les forces bottom-up atteignent et jouent sur le 3ème niveau trophique i.e. les ennemis naturels i.e. les agents de biocontrôle, elles peuvent modifier la qualité et/ou l'intensité de la régulation top-down i.e. la lutte biologique contre les ravageurs. Dans ce contexte, cette thèse vise à élucider l'influence de la fertilisation sur l'interaction entre plantes, herbivores et ennemis naturels, à la fois au niveau individuel (traits d'histoire de vie et efficacité du biocontrôle) et au niveau de la population (dynamique de la population).Nous avons étudié l'effet de la réduction de la fertilisation des plantes sur le troisième niveau trophique, en examinant si la diversité du régime alimentaire des ennemis naturels (prédateurs omnivores vs carnivores) ou leur guilde fonctionnelle (prédateurs vs parasitoïdes) modifie l'intensité des effets bottom-up. Pour cela, nous avons évalué l'interaction "plante de tomate-parasites-ennemis naturels" selon trois approches : (a) une méta-analyse pour obtenir une vue d'ensemble de l'état de l'art sur le sujet; (b) des analyses expérimentales au niveau individuel dans des conditions contrôlées en laboratoire (c) et au niveau de la population en serre.Nos résultats suggèrent que la réduction de la fertilisation ne conduit pas systématiquement à des résultats positifs en termes de réduction de la dynamique des populations de ravageurs, l'efficacité variant en fonction de l'espèce d'herbivore. Plus précisément, nous avons observé que les populations de pucerons augmentaient moins sous une fertilisation moyenne que sous une fertilisation élevée, bien que cette tendance n'ait pas été observée pour les aleurodes. Nos résultats indiquent également des forces ascendantes diluées à travers les niveaux trophiques, en fonction des types d'herbivores. La réduction de la fertilisation d'un niveau élevé à un niveau intermédiaire a eu des effets variables mais globalement marginalement positifs sur la qualité de l'hôte et l'efficacité du biocontrôle. Lors d'expériences en laboratoire, la réduction de la fertilisation à 50 % des niveaux d'application standard (optimaux) a eu un impact positif global, bien que limité, sur l'efficacité du biocontrôle des ennemis naturels dans toutes les guildes fonctionnelles, les parasitoïdes étant moins affectés que les prédateurs. Les parasitoïdes ont montré une réponse positive dans l'efficacité du biocontrôle au niveau de la population, influençant la dynamique temporelle des interactions entre les ennemis naturels et les ravageurs. En outre, cette étude montre comment la manipulation de ces forces pourrait contribuer à la gestion de certaines espèces de ravageurs dans le cadre de la lutte intégrée contre les ravageurs.