Setaria tundra, an emerging parasite of reindeer, and an outbreak it caused in Finland in 2003-2006 | Setaria tundra, yleistyvä porojen loinen : taudinpurkaus Suomen poroissa 2003–2006

Recent Finnish studies have revealed an array of filarioid nematodes and associated diseases that appear to be emerging in northern ungulates. All filarioid species produce microfilariae that are present in the host blood, and known vectors are haematophagous arthropods. Infections attributable to a species of the genus Setaria appear to have emerged in Scandinavian reindeer in 1973. The infections were associated with an outbreak of peritonitis. In the same year, tens of thousands of reindeer died in the northern part of the reindeer herding area of Finland. Severe peritonitis and large numbers of Setaria sp. worms were common findings. However, the prevalence of Setaria sp. in Scandinavian reindeer subsequently diminished. In Finland, the latest outbreak of peritonitis in reindeer started in 2003 in the southern and middle parts of the reindeer herding area. The proportion of reindeer viscera condemned due to parasitic lesions identified during meat inspections increased dramatically. These increases caused substantial economic losses and increased the workload associated with meat processing. The focus of the outbreak moved northward by approximately 100 km/yr, and by 2005 only the reindeer in Upper Lapland were free of lesions. During the same period, the peritonitis outbreak was apparently fading away in the southern area. The causative, agent based on morphological and molecular data, was identified as Setaria tundra. Reindeer calves with heavy infections of S. tundra expressed decreased thriftiness, poor body condition, and an undeveloped winter coat. Meat/post mortem inspection of diseased reindeer carcasses revealed ascites fluid, green fibrin deposits, adhesions, and live and dead S. tundra nematodes. Histopathology indicated granulomatous peritonitis with lymphoplasmacytic and eosinophilic infiltration. No specific bacterial growth was found. No significant impact on pH values of meat or on the organoleptic evaluation of meat was found. There was a significant positive correlation between worm counts and the degree of peritonitis, and a negative correlation between the degree of peritonitis and the back-fat layer. Based on the evidence in both ante and post mortem inspections and histological examinations, present studies and historical data indicate that S. tundra can act as a significant pathogen in reindeer. The prevalence and density of Setaria microfilariae (smf)in blood circulation were higher in reindeer calves than in adults; the overall prevalence was 42%. In order to monitor the dynamics of S. tundra in nature, wild cervids also were sampled. The overall smf prevalences for moose, wild forest reindeer and roe deer were 1.4-1.8%, 23% and 44%, respectively. The focus of microfilaremia in reindeer moved north while simultaneously declining in the south as the observed peritonitis outbreak decreased. Experimentally, in reindeer calves infected in their first summer of life the peak microfilaremia was recorded in their second summer. Captive reindeer were smf positive throughout the year, but smf disappeared from the blood after 2 years. The prepatent period of S. tundra was estimated to be about 4 months, with a life span of at least 14 months. Moose are apparently not a suitable reservoir host for the S. tundra haplotype occurring in reindeer. The previous report of a peritonitis outbreak in moose associated with Setaria sp. nematodes in Finnish Lapland in 1989 was caused by another S. tundra haplotype. It may well be that among other factors, the high percentage of wild forest reindeer with signs of peritonitis caused by S. tundra may also have contributed to a substantial population decline for this herd in Kainuu (1700 to 1000 in 2001-2005). Although S. tundra is at present maintained primarily in the reindeer population, roe deer seem to be a suitable host and asymptomatic carrier. Mosquitoes, particularly Aedes spp. and to a lesser extent Anopheles spp., play an important role in the transmission of S. tundra in reindeer herding areas in Finland. The prevalence of S. tundra larvae in naturally infected Finnish mosquitoes varied from 0.5-2.5%. The rate of development in mosquitoes is temperature-dependent. The life cycle of Setaria tundra; Adult nematodes inhabit the peritoneal cavity of reindeer and produce microfilariae in to the host’s blood circulation, especially on summer months. The life span of the adult S. tundra female is at least 14 months.Microfilariae get with the blood meal into the intermediate mosquito (Culicidae) host. Microfilariae penetrate the gut of the mosquito and develop through two moults into infective third-stage larvae. The development is temperature dependent and takes about two weeks at 21°C (mean). When the mosquito is feeding again, the third-stage larvae break out and penetrate the skin of the host through mosquito’s puncture wound. Then they develop to the adult stage through two moults in the host and find their way to the abdominal cavity. The prepatent time is approximately 4 months. Ivermectin has good efficacy against adult S. tundra nematodes and circulating smf, and therefore there is an obligation to treat heavily infected reindeer calves with ivermectin by injection for animal welfare reasons. At the population level, massive antiparasitic treatment with ivermectin can reduce the number of carriers among reindeer population. The fact that this could not prevent the emergence of the S. tundra outbreak in new areas in the North indicates that the transmission dynamics of S. tundra are efficient. The 1973 outbreak of S. tundra in Sweden was associated with unusually warm weather and abnormally high numbers of mosquitoes and gnats. The summers of 1972 and 1973 in Finland were also very warm, as were those in 2002 and 2003. Warm summers apparently promote transmission and the genesis of disease outbreaks by favouring the development of S. tundra in its mosquito vectors, by improving the rate of mosquito development and reducing their mortality from frost, and finally, by forcing reindeer to stay in herds on mosquito-rich wetlands. Mosquito-borne diseases are among those most sensitive to weather and obviously will be influenced by climate change. Thus, I predict that global climate change will promote the further emergence of filarioid nematodes and diseases caused by them in the subarctic ecosystem. Moreover, I believe that future outbreaks can be predicted based on the mean temperatures of two consecutive summers. This study indicated that S. tundra probably has an important impact on boreal ecosystems. It also revealed the absence of baseline knowledge concerning temporal parasitic biodiversity in cervids at high latitudes. Therefore, it is important to gain knowledge about these parasites, their ecology, transmission dynamics, and their impact on human and animal health. The putative relationship between climate change and a vector-borne disease identified in this thesis indicates the potential and obvious threats to the individual and population health of arctic ungulates.

Setaria tundra, yleistyvä porojen loinen; taudinpurkaus Suomen poroissa 2003–2006 Tiivistelmä Hyönteisvälitteinen sukkulamato, Setaria tundra aiheutti laajan ja nopeasti levinneen joukkosairastumisen poroilla vuosina 2003–05. Loinen kuuluu Filarioidea –heimoon, joka on maailmanlaajuisesti merkittävä, kymmenien miljoonien ihmisten ja eläinten terveyteen vaikuttava loisryhmä. Väitöskirjatutkimus käsittelee S. tundra –loisen aiheuttamia vaikutuksia poron ja hirvieläinten terveyteen yksilö- ja populaatiotasolla, viimeisimmän ja aikaisemmin Skandinaviassa tapahtuneiden epidemioiden pohjalta, loisen rakenteellista ja geneettistä tunnistamista ja tartunnan diagnosointia. Väitöskirja selvittää loisen elinkierron pohjoisessa luonnossa ja epidemian syntyyn myötävaikuttaneita tekijöitä, loisen isäntäeläimet, mahdolliset kantajat luonnonvaraisissa hirvieläimissä sekä välittäjähyönteiset. Myös mahdollisiin loisen vastustamiskeinoihin porotaloudessa esitetään ratkaisumalleja. Tutkimus osoittaa loisen yleistymisen ja kohonneen kesälämpötilan välisen yhteyden, joiden havaintojen perusteella pohditaan ilmaston muutoksen mahdollisia vaikutuksia hirvieläinpopulaatioihin, niistä riippuvaisiin alkuperäiselinkeinoihin ja elintarviketuotantoon pohjoisissa ekosysteemeissä. Filarioidea -sukkulamatoheimo Filarioidea – heimon loiset ovat yleismaailmallisia loisia joilla on suuri vaikutus ihmisten ja eläinten terveyteen, varsinkin maapallon lämpimillä vyöhykkeillä. Viimevuosien sekä nauta- että poroteurastamoissa tehdyt havainnot viittaavat hyönteisvälitteisten sukkulamatojen (Filarioidea) ja niiden aiheuttamien muutosten yleistymiseen myös Suomessa. Filarioidea-sukkulamadot asuvat isäntäeläimen kudoksissa tai ruumiinonteloissa ja tuottavat toukkia (mikrofilaria) isäntäeläimen ihoon tai verenkiertoon. Loisten väli-isäntinä ja aktiivisina vektoreina toimivat verta imevät niveljalkaiset. Setaria -suku Setaria (Onchocercidae) – suvun loiset ovat sorkka ja kavioeläinten loisia. Sukuun kuulu 43 lajia jotka asuvat normaalisti isäntäeläimen vatsaontelossa ja tuottavat mikrofilarioita verenkiertoon. Tunnetut vektorit ovat verta imeviä hyönteisiä. Setraia tundra –loisen historia Suomessa Ensimmäiset kirjatut havainnot Setaria – loisista poroilla tehtiin Skandinaviassa 1970-luvun alussa. Loisten massaesiintyminen yhdistettiin Ruotsissa ja Norjassa 1973 esiintyneeseen porojen vatsakaIvontulehdusepidemiaan. Samana vuonna Suomessa kuoli kymmeniä tuhansia poroja jolloin yleisinä ruumiinavauslöydöksinä oli voimakas vatsakalvon tulehdus ja suuri määrä Setaria – loisia vatsaontelossa. Tämän jälkeen Setaria – loiseen yhdistetyt muutokset sekä havainnot loisesta laskivat Suomen poroilla lähes huomaamattomiksi satunnaislöydöksiksi aina 30 vuoden ajaksi. Vatsakalvontulehdusepidemia Vuonna 2003 syksyllä poroteurastuskauden alussa kiiri hälyttäviä raportteja eteläisen- ja keskisen poronhoitoalueen poroteurastamoista poron vasoilla yleisesti esiintyvästä voimakkaasta vatsakalvontulehduksesta ja loisten massaesiintymisestä vatsaontelossa. Vasojen elinten ja vatsakalvojen hylkäämiset lihantarkastuksessa loismuutosten takia kasvoivat voimakkaasti, epidemia oli syntynyt. Epidemia aiheutti tuntuvia taloudellisia tappioita ja lisääntynyttä työtaakkaa poroteurastamoilla. Epidemian keskus siirtyi noin 100km:n vuosivauhtia pohjoista kohti, niin että vuonna 2005 vain Ylä-Lapin porot olivat vapaita loismuutoksista. Samaan aikaan epidemia laantui sen syntysijoilla, poronhoitoalueen eteläisissä osissa. Taudin aiheuttajaksi osoittautui loisen sekä rakenteellisten että geneettisten ominaisuuksien perusteella Setaria tundra. S. tundra –tartunnan oireet ja löydökset Vasojen olemus, joilla oli voimakas S. tundra – tartunta, ilmensi alentunutta kuntoa ja niiden talvikarva oli huonosti kehittynyt. Yleiset lihantarkastuslöydökset olivat lisääntynyt oljen tai veren värinen, vihertäviä partikkeleita sisältävä neste vatsaontelossa, vihertävää tai kellertävää saostumaa herakalvoilla ja sidekudoskiinnikkeitä vatsakalvon ja eri elinten välillä sekä eläviä 3 – 8 cm:n mittaisia valkeita sukkulamatoja sekä joskus kuolleita eri hajoamisvaiheissa olevia loisia. Histopatologiset tutkimukset vahvistivat muutokset loisten aiheuttamiksi; lympfoplasmosyyttinen ja eosinofiilinen tulehdussolureaktio ja –kertymä. Vaikka tulehdusreaktio näytti usein hyvin märkämäiseltä, ei mitään spesifistä bakteerikasvustoa havaittu. Vatsakalvon tulehdus ei myöskään aiheuttanut merkittäviä muutoksia lihan pH – arvoihin tai aistinvaraiseen laatuun. Mitä suurempi oli loisten lukumäärä vatsaontelossa, sen vakavampiasteinen oli myös tulehdusreaktio. Tulehdusreaktion voimistuminen vastaavasti pienensi poron kunnon mittarina käytettyä selän rasvakerroksen paksuutta. Aikuisilla poroilla esiintyi myös yleisesti S. tundra – tartuntaa, mutta vatsakalvon tulehdusta esiintyi erittäin harvoin. Kokonaisuudessaan tehdyt tutkimukset vahvistivat sen käsityksen, että S. tundra - infektio on vahingollinen poron vasojen terveydelle. Mikrofilariat verenkierrossa Kuten vatsakalvon tulehduskin, oli myös S. tundra – loisen mikrofilarioiden yleisyys ja tiheys poron vasojen verenkierrossa merkittävästi suurempi kuin aikuisten porojen. Myös mikrofilarioiden esiintyvyyden vaihtelu kuvasti epidemian liikettä pohjoiseen, etelässä infektoituneiden porojen määrä pieneni samalla kun teurastamoilla havaittujen tulehdusreaktioiden määrä laski. Mikrofilariat ilmestyivät luonnollisesti infektoituneiden poronvasojen verenkiertoon marras-jolukuulla. Mikrofilariamäärät olivat suurimmillaan seuraavana kesänä jolloin suurimmat tiheydet olivat lähes 4000 kpl/ml verta. Tämän jälkeen mikrofilariat hävisivät verenkierrosta vuoden kuluessa. Loisen aikuistumiseen porossa kuluu noin 4 kuukautta ja elinikä on ainakin 14 kuukautta. Setaria tundra luonnonvaraisissa hirvieläimissä Loisen isäntien ja luonnon reservoaarien selvittämiseksi kerättiin verinäytteitä myös luonnonvaraisista hirvieläimistä. Kun poron koko populaation S. tundra – infektioprosentti oli 42% oli se metsäpeuralla 23%, hirvellä 1.4-1.8% ja metsäkauriilla 44%. Tutkimuksen perusteella metsäpeura sekä metsäkauris voivat toimia loisen luonnollisina oireettomina kantajina ja levittäjinä. Metsäpeuralla havaittu samanaikainen korkea vatsakalvontulehduksen esiintyminen herättää myös kysymyksiä mahdollisesta yhteydestä Kainuun metsäpeurapopulaation lähes samanaikaiseen jyrkkään vähenemiseen. Hirven osuus porojen epidemian tämänkertaisessa synnyssä ei ole todennäköinen. Vuoden 1989 S. tundra – massaesiintymä hirvellä oli loisen eri haplotyypin aiheuttama. Hyönteisvektorit Hyttynen, etenkin Aedes –suku on S. tundra –loisen tärkein väli-isäntä ja vektori Suomessa. Epidemian aikana 0,5-2,5% luonnonvaraisista hyttysistä olivat loisen kantajia. Hyttysen veriaterian mukana saaman mikrofilarian kehitys infektiokykyiseksi toukaksi kestää noin kaksi viikkoa. Kehityksen nopeuteen vaikuttaa ympäristön lämpötila niin että lämpö jouduttaa kehitystä. Ruotsissa 1973 S. tundra –loisen massaesiintymä yhdistettiin epätavallisen lämpimään ja kesään ja huomattavaan hyttysten runsauteen. Kesät 2002 ja 2003 olivat myös Suomessa erittäin lämpimiä. Tutkimustemme mukaan lämpimät kesät suosivat loisen elämänkiertoa ja mahdollisia taudinpurkauksia. Lämpö suosii itse hyttysen elinkiertoa ja vähentää pakkasten aiheuttamaa kuolleisuutta ja kiihdyttää loisen kehittymistä hyttysessä. Lisäksi lämmin sää saa porot tokkaantumaan hyttysrikkaille soille ja kosteikoille joissa loisen leviämismahdollisuudet ovat ihanteelliset. Setaria tundra –loisen elämänkierto Aikuiset loiset asuvat isäntäeläimen vatsaontelossa ja tuottavat mikrofilarioita sen verenkiertoon, erityisesti kesäkuukausina. Naaraspuolisen loisen elinikä on vähintään 14 kuukautta. Mikrofilariat kulkeutuvat veriaterian mukana väli-isäntänä toimivaan hyttyseen. Ne tunkeutuvat hyttysen suoliston seinämän läpi ja kehittyvät kahden nahanluonnin kautta infektiokykyisiksi kolmannen asteen toukiksi. Kehitysnopeus on lämpötilariippuvaista ja kestää 21 °C lämpötilassa noin kaksi viikkoa. Kun hyönteinen aterioi tämän jälkeen, toukat murtautuvat ulos ja tunkeutuvat uuteen isäntäeläimeen hyttysen pistohaavasta. Loinen kehittyy kahden nahanluonnin kautta sukukypsäksi noin neljässä kuukaudessa. Vastustaminen Valtaosa (n 80%) siitosporoistamme lääkitään vuosittain ivermektiini-loislääkkeellä. Ivermektiini-injektio osoittautui tehokkaaksi aikuisia poron vatsaontelossa olevia S. tundra –loisia ja verenkierrossa kiertäviä mikrofilarioita vastaan. Tämä antaa mahdollisuuden ja velvollisuuden hoitaa voimakkaasta infektiosta kärsiviä vasoja. Populaatiotasolla on mahdollista vähentää infektion kantajia siitosporoista ja näin ennaltaehkäistä taudinaiheuttajan siirtymistä vasoihin. Se, että laajasta ja intensiivisestä porojen loislääkityksestä huolimatta, epidemia levisi vääjäämättä pohjoiseen, osoittaa loisen erittäin tehokasta leviämiskykyä, jälkeläistuotantoa ja hyttysvektorin suurta tehokkuutta. Ilmasto ja sää Ilmasto- ja säätekijät vaikuttavat merkittävästi hyttysten levittämien sairauksien esiintyvyyteen ja leviämiseen. Siksi loisten esiintymiselle voi ilmastonmuutoksella olla arvaamattomat seuraukset Pohjolassa. Tutkimustulostemme mukaan S. tundra -loisen yleistyminen voidaan ennakoida kahden edeltävän kesän lämpötilan mukaan; 14 °C ylittävä kesän keskilämpötila on hälyttävä. On ilmeistä että ilmastonmuutos edesauttaa S. tundra- ja sen sukulaisloisten ja niiden mahdollisesti uusissa isäntäeläimissään aiheuttamien muutosten tai vahingollisten vaikutusten leviämistä subarktisiin ekosysteemeihin. Niillä voi olla ennalta arvaamattomia vaikutuksia eläinpopulaatioihin ja sitä kautta alueen elintarviketuotantoon, niistä riippuvaisiin yhteisöihin sekä ihmisten terveyteen. Tutkimus osoitti sen aukon, joka liittyy näiden, aikaisemmin lähinnä trooppisten alueiden ongelmina pidettyjen, hyönteisvälitteisten loisten tutkimukseen Pohjolassa. Jatkotutkimukset, jotka kohdistua hyönteisvälitteisten loisten ekologiaan, dynamiikkaan, tartuntateihin ja niiden seurantaan nisäkäspopulaatiossa ja vaikutuksiin sekä ihmisten että eläinten terveyteen, ovat välttämättömiä.

ei saavutettava