Variation and variability of mandible shape in the house mouse | Variation und Variabilität der Unterkieferform in der Hausmaus

In dieser Doktorarbeit beschreibe ich zunächst die Variation in der Unterkieferform wildgefangener Mäuse, wobei das Hauptaugenmerk auf der Hausmaus, Mus musculus, liegt. Unter Einbeziehung gefangengehaltener Mäuse, von Inzuchtstämmen und einiger Experimentalpopulationen versuche ich dann herauszuarbeiten, welche biologischen Prozesse die beobachteten Variationsmuster erklären könnten. Hierbei kommen auch genetische und entwicklungsbiologische Aspekte zum Tragen, d.h. die der Variation zugrundeliegende Variabilität. Meine wichtigsten Ergebnisse sind folgende: 1) Mahalanobis-Distanzen basierend auf canonical-variates-Analyse von Prokrustes-Koordinaten sind ein gutes Maß für den Formunterschied zwischen zwei Populationen. In Kombination mit der Benutzung mikrotomographischer Aufnahmen von Mäuse-Hemimandibeln sind sie ausreichend robust gegenüber verschiedenen Problemen betreffend Qualität der Proben und Weiterverarbeitung der Daten, als da sind Begrenzungen der Probengröße, systematische Fehler in Bezug auf Alter, Geschlecht und Größe der Tiere, Orientierung der Specimen im Tomographen, Präparation der Knochen und Registrierung der Meßpunkte. 2) Phänotypische Plastizität als Reaktion auf Umweltfaktoren beeinflußt die Unterkieferform weniger stark, als eß dem durschschnittlichen Formunterschied zwischen zwei Populationen entspricht, d.h. Formunterschiede zwischen wilden Populationen beruhen zu großen Teilen auf genetischen Unterschieden. 3) Verschiedene Kategorien von Selektion könnten auf die Unterkieferform gewirkt haben. Vier Populationen von Mäusen aus sommertrockenen Gebieten haben sehr ähnliche Formen, was bedeuten könnte, daß diese Form durch stabilisierende Selektion konserviert wurde. Eine Population von M. m. domesticus aus einem Dorf in den spanischen Pyreneen, wo die Mäuse sympatrisch mit M.spretus lebten, ist in ihrer Unterkieferform stark divergent von andern M. musculus. Es könnte sich hierbei um einen Fall von character displacement, d.h. evolutionäre Betonung der Nischenunterschiede zur Konkurenzvermeidung, handeln. Zwei Populationen von M. m. domesticus, die sich von nicht weit zurückliegenden Kolonisationsereignissen durch menschlichen Transport auf den subantarktischen Kerguelen-Inseln herleiten, weichen von anderen Hausmäusen in teilweise ähnlichen Richtungen ab, was einen Fall paralleler Anpassung an das kalte Klima auf diesen Inseln darstellen könnte. 4) Inzuchtstämme der Hausmaus unterscheiden sich stärker von wilden Hausmäusen und voneinander als unterschiedliche Arten in der Natur. Dies beruht vermutlich auf nichtadditiven, epistatischen Interaktionen zwichen and der Morphogenese beteiligten Genen. Diese Hypothese wird unterstützt durch die Beobachtung, daß F1-Tiere aus Kreuzungen zwischen verschiedenen Inzuchtstämmen nicht lediglich wie Zwischeformen zwischen den Parentalstämmen aussehen, sondern sich wieder teilweise der Wildform annähern. 5) Genetisch diverse (nicht ingezüchtete) Populationen von wilden Hausmäusen, die im Labor gehalten werden, verändern ihre Unterkieferform im Lauf weniger Generationen, wenn auch weniger stark als Inzuchtstämme. Sie unterscheiden sich auch weniger voneinander als dies bei Inzuchtstämmen der Fall ist. Möglicherweise liegt hier ein noch unbekannter (epigenetischer) Mechanismus zugrunde, der durch die Laborhaltung induziert wird. 6) Die Formabweichungen von Kerguelen-Mäusen, Inzuchtstämmen und gefangen gehaltenen Wildmäusen („abgeleitete Populationen“) sind in ihren Richtungen nicht zufallsverteilt. Dieses Muster muß aus einer merkmalsbezogenen Perspektive untersucht werden. Die geometrische Morphometrie bietet dafür keine geeigneten Methoden. Einfache Alternativmethoden, basierend auf Meßstrecken, ermöglichen es, die Ähnlichkeit der Richtungen von Formveränderungen zu quantifizieren und die beteiligten Regionen des Unterkiefers zu identifizieren. 7) Mithilfe eines eigens entwickelten manuellen Protokolls wurden 20 Gruppen miteinander kovariierender Meßstrecken (interlandmark distances, ILMDs) identifiziert, die wiederum in 5 „Hauptmerkmale“ gruppiert werden können. Diese resultieren möglicherweise aus unterschiedlicher Zuweisung von begrenzten Wachstumsressourcen zu den Fortsätzen des Unterkiefers oder aus funktioneller Koppelung zwischen voderen und hinteren Bereichen. 8) Die 5 Hauptmerkmale „erklären“ große Anteile der Variation in verschiedenen Zusammenhängen: Abweichung der „abgeleiteten Populationen“ von Wildmäusen, Variation innerhalb sowohl genetisch diverser als auch ingezüchteter Populationen (im letzteren Fall besteht ein Zusammenhang zur Instabilität von Entwicklungsvorgängen), „epistatische Abweichungen“ bei Auszuchttieren vom Mittelwert zwichen den Elternstämmen, sowie nachgeburtliche Formveränderungen. Diese Vielfalt von Zusammenhängen ist ein Hinweis darauf, daß ein Großteil genetischer und entwicklungsbiologischer Veränderungen sich in einer begrenzten Anzahl von Formveränderungen niederschlägt. Die 5 Hauptmerkmale sind allerdings von geringerer Bedeutung für die Erklärung von Formunterschieden zwischen Populationen und Arten. 9) Unter Zusammenfassung der Hinweise auf die epistatische Grundlage bestimmter Formunterschiede und der spezifischen Zusammenhänge, in denen sich diese Formunterschiede manifestieren, schlage ich folgende Hypothese vor: epistatische Varianz und Instabilität der Entwicklung produzieren einen Großteil der Variation innerhalb von Populationen. Die Unterschiede zwichen Populationen und Arten, die durch genetischer Evolution entstehen, beruhen hauptsächlich auf additiver genetischer Varianz, die andere Formunterschiede hervorbringt als Epistasias und Instabilität. Diese Varianz wird möglicherweise durch stabilisierende Selektion eingeschränkt und spielt daher innerhalb von Populationen eine geringere Rolle.

In this thesis, I provide a description of the shape space of wild mouse mandibles with a focus on Mus musculus. Extending the comparisons to captive mice, inbred strains and some experimental populations, I try to infer which biological processes might account for observed patterns of shape variation, including genetic and developmental aspects (variability). I obtain the following results: 1) Mahalanobis distances based on CVA of Procrustes coordinates are a good measure of the global shape difference between two populations. Combined with the use of two-dimensional projections of µCT images of mouse hemimandibles, they are sufficiently robust in the face of diverse problems with sample quality and data processing, such as limitations in sample size, sampling errors with respect to sex, age and size of the animals, orientation of the samples inside the µCT scanner, preparation of bones and landmark digitization error. 2) Phenotypic plasticity as a reaction to environmental differences affects mandible shape by a smaller amount than the average distance between samples of wild-caught populations, suggesting that the shape differences between wild populations mostly have a genetic basis. 3) Various types of selection may have acted on shape. Four populations of mice from summer-dry regions cluster closely together, indicating that stabilizing selection may have conserved their shape. A M. m. domesticus sample from a site in Spain where the mice live in sympatry with a population of M. spretus is highly divergent from other M. musculus. This could represent a case of character displacement. Two populations of M. m. domesticus representing rather recent events of colonization on the subantarctic Kerguelen islands have diverged from other M. musculus in partially similar directions, which could represent an adaptation to the cold climate on these islands. 4) Inbred mouse strains are more divergent from wild mice and from each other than different species in nature, suggesting that nonadditive mechanisms of inheritance, especially epistasis, are important determinants of shape. This idea is supported by the finding that F1 of outcrosses between inbred strains look more similar to wild mice than their parentals, i. e. their phenotype is not just intermediate, and there is some complementation of changes from the wildtype, but no complete reversal. 5) Wild-derived outbred populations kept in the laboratory diverge from wild mice over the course of a few generations, albeit less so than inbred mice. They are, however, not more divergent from each other than wild populations. This finding may point toward the existence of some epigenetically inherited mechanism of shape change which is somehow induced under laboratory conditions. 6) The Kerguelen mice, inbred strains, and wild-derived outbred populations (“derided populations”) do not diverge from wild mice in random directions. This pattern needs to be analyzed from a trait-based perspective. Geometric morphometrics alone is not suitable to dissect overall variation into individual traits. Simple alternative methods based on interlandmark distances (ILMDs) help to quantify the similarity between directions of shape change and to dissect shape changes with respect to the mandibular subregions involved. 7) Using a purpose-designed manual protocol, 20 groups of covarying ILMDs are identified, which can themselves be grouped into 5 “major traits”. These can largely be assumed to represent tradeoffs of tissue mass allocation during growth and to some degree functional coupling between parts of the mandible. 8) The 5 major traits explain large proportions of variation in several contexts: divergence of the derived populations from wild mice, variation within outbred and inbred populations (for the latter, i.e. developmental instability), “epistatic deviations” of outcross F1 from the interparental mean, and postnatal longitudinal ontogenetic shape change. This variety of contexts indicates that a large part of the genetically/developmentally generated variation is expressed via a limited number of types of shape changes. At the same time, the 5 traits are less important for the explanation of differences between populations and species. 9) Taking together the evidence for epistatic genetic architecture of shape and the results on the specific contexts in which the corresponding shape changes are observed, I hypothesize that epistatic shape variance may relate to developmental instability and provides the major part of phenotypic variance in wild populations. Stabilizing selection is unable to control this variation. Evolutionary divergence, however, happens predominantly along axes of additive variance, which provide a lower part of phenotypic variance within populations under this model, potentially due to the action of stabilizing selection.