Evolução morfológica em desmodontinae (Chiroptera: Phyllostomidae)

Orientador : Dr. Marcio R. Pie

Tese (doutorado) - Universidade Federal do Paraná, Setor de Ciências Biológicas, Programa de Pós-Graduação em Zoologia. Defesa: Curitiba, 18/05/2015

Inclui referências : f. 28-34;98-105;108-120

Area de concentração: Zoologia

Resumo: Compreender como a variação morfológica está relacionada com as variações ambientais têm sido uma das principais finalidades da Biologia Evolutiva há mais de um século. Diversidade ecológica e climática, além do isolamento das linhagens, podem resultar em grandes graus de diversidade biológica, seja em micro ou macroescalas. Muitos organismos apresentam variações clinais de tamanho de corpo, as quais exibem respostas a gradiente ambientais e geográficos. Alguns padrões biogeográficos, ainda, demonstram a capacidade das espécies em adaptar às condições abióticas flutuantes e ressaltam a forte seleção imposta pelo ambiente. A Regra de Bergmann, o mais conhecido desses padrões, sugere que o tamanho do corpo dos animais aumenta com o aumento da latitude e, portanto, em ambientes mais frios. Já a Regra de Rensch, trata da correlação positiva ou negativa entre o tamanho do corpo e o dimorfismo sexual. Assim, sabendo-se que gradientes ambientais e geográficos são importantes na ecologia das espécies, oCapítulo 1 teve como objetivo principal identificar e descrever possíveis padrões geográficos ehistóricos no tamanho do corpo de morcegos-vampiros (Família Desmodontinae), em resposta às diferenças ambientais, permitindo a compreensão de aspectos ecológicos e evolutivos das espécies. Para tanto, aplicou-se ferramentas de georreferenciamento e biometria, sendo que o tamanho do antebraço foi utilizado como representante do tamanho do corpo. O tamanho do antebraço dos morcegos-vampiros apresentou variação morfológica ao longo da distribuição das espécies. Diphylla ecaudata apresentou tamanho de antebraço condizente com o descrito na literatura, onde machos e fêmeas têm tamanhos semelhantes ao longo da distribuição amostrada. Em Diaemus youngi, fêmeas apresentam antebraços maiores do que machos, ao contrário do que havia sido descrito na literatura. Já em Desmodus rotundus, o tamanho do antebraço variou extremamente, sendo menor em baixa latitude e maior em direção aos pólos, corroborando com a Regra de Bergmann. Além disso, machos e fêmeas de D. rotundus apresentam padrões semelhantes de tamanho de corpo ao longo do neotrópico, embora fêmeas sejam sempre maiores que os machos, portanto não sustentando a Regra de Rensch. É provável que o dimorfismo sexual de tamanho seja resultante das diferenças ecológicas entre machos e fêmeas. Sazonalidade de Temperatura (bio4) foi a variável bioclimática de maior importância para as três espécies de Desmodontinae, podendo refletir não só no tamanho do corpo dos indivíduos, mas principalmente em delimitar a distribuição norte-sul das espécies. As medidas médias de tamanho de antebraço dos machos de D. rotundus tiveram aumento de 2.53 milímetros (cerca de 4.4%) ao longo de 120 anos de indivíduos amostrados. Apesar disso, os resultados não detectaram um momento no tempo evolutivo analisado que marcasse a distinção exata na variação do tamanho do corpo. Mas mesmo assim, o processo de introdução de animais de criação ao longo da Região Neotropical trouxe maior disponibilidade de alimento e pode ter atuado como uma pressão seletiva que levou a um aumento no tamanho do corpo destes machos de D. rotundus. Já no Capítulo 2, integramos dados de diversidade morfológica com dados ambientais para investigar como o ambiente modela a evolução morfológica do morcego-vampiro-comum (Desmodus rotundus) ao longo da América Latina. Descritores de morfometria geométrica foram utilizados para avaliar e quantificar a variação morfológica de tamanho e forma, sendo que o crânio foi utilizado como um representante para o tamanho do corpo. Para entender os padrões espaciais nos dados, foram feitas análises espaciais (PCA, Correlação Linear, Regressão Linear e Seleção de Modelos) a partir de 21 variáveis bioclimáticas para inferir os processos ecológicos e evolutivos, controlando os resíduos de autocorrelação espacial. Por fim, uma Phylogenetic Generalized Least-Squared - PGLS foi testada para inferir se o padrão morfológico encontrado era uma consequência do padrão ambiental predito. Um total de 1266 espécimes de D. rotundus foram analisados, distribuídos ao longo de praticamente toda a distribuição geográfica da espécie. A variável de tamanho (tamanho do centroide) apresentou dimorfismo sexual, sendo 3,53mm±1,38 para fêmeas e 3,48mm±1,33 para machos. Após a Análise Generalizada de Procrustes e PCA, os PC1, PC2 e PC3, os quais explicaram juntos 62,16% (vista ventral) e 65,05% (vista dorsal) a variação de forma, sendo que o dimorfismo sexual foi discreto. Vistas dorsal e ventral apresentaram diferentes resultados, evidenciando que haja uma integração morfológica desigual entre as diferentes regiões do crânio do organismo, provavelmente de acordo com a função ecomorfológica exercida por cada uma destas regiões. O PC1, atribuído essencialmente à variação alométrica, evidenciou alongamento do crânio em direção à região posterior na região inter-orbital na vista dorsal; enquanto que em vista ventral é mais curto na região posterior. Já o PC2, apresentou direção e intensidade de variação semelhantes entre as vistas. Nas análises espaciais, as variáveis bioclimáticas que ofereceram melhores suportes relativos aos dados e, por isso, foram então utilizadas para inferências sobre opadrão ecológico estudado foram bio3 (Isotermalismo) e bio6 (Temperatura mínima no mêsmais frio). Ambas variáveis corroboram fortemente com a literatura a qual assume a importância da temperatura mínima para a ocorrência geográfica da espécie. Variáveis bioclimáticas que tratam de pluviosidade, evapotranspiração e cobertura vegetacional não foram significantes. Na análise de PGLS, o modelo de evolução Ornstein-Uhlenbeck (OU) foi o modelo que melhor se ajustou ao padrão encontrado, frente ao modelo mais simples, o Movimento Browniano (BM). O modelo OU assume seleção estabilizadora, a qual normalmente está envolvida a um caráter que exige restrições, como a capacidade de voar. Assim, este estudo contribuiu para a compreensão dos fatores ecológicos e evolutivos atuantes na morfologia em Desmodontinae, numa escala mais microevolutiva. Além de dar início à compreensão da adaptação aos processos seletivos específicos e a ação da seleção natural durante a especiação no grupo. Contudo, estes resultados são apenas um passo para revelar potenciais mudanças temporais passadas e futuras sobre a morfologia das espécies, inclusive em resposta às mudanças climáticas. Palavras-chave: Tamanho do corpo. Variação morfológica. Variação geográfica. Variação Temporal. Gradiente latitudinal. Dimorfismo sexual de tamanho. Modelo de Evolução. Processo Ornstein-Uhlenbeck.

Abstract: Understanding about how morphological variation is relationed with environmental variations is one of central aim of Evolutinary Biology. Ecological diversity and climate diversity, in addition to isolation of lineages, can results in high biological diversity, in micro or macroscale. Many organisms exhibit clinal variation in body size as a response to environmental and geographical gradients. Indeed, some biogeographical patterns are indicative of species' capabilities of adaptation to fluctuating abiotic conditions, which evidence the strong selection pressure imposed by the environment. Bergmann's Rule, the best biogeographical pattern known, suggests that body size increases with latitude and, thus, with colder temperatures. Rensch's Rule, in turn, explains correlation, either negative or positive, between body size and sexual dimorphism. So, given that environmental and geographical gradients are crucial for the ecology of species, the Chapter 1 aims to identify and characterize potential geographical and historical patterns of body size in vampire bats (Desmodontinae), in response to enviromnetal variation, understanding of ecological and evolutionary aspects of species. Georeferencing and biometric tools were used to approach this question. We recognized variation in forearm size of vampire bats across the species' distribution. We found a consistent pattern of forearm's size in Diphylla ecaudata with the literature, where males and females have similar sizes over the sampled distribution. In D. youngi females have longer forearms than males, as opposed to what have been showed in the literature. In Desmodus rotundus, on the other hand, forearm size variability was enormous, with smaller sizes found in low latitudes, and an increase in size towards the poles, a pattern accordant with Bergmann's Rule. Furthermore, our findings about the body size of D. rotundus over the Neotropics do not support Rensch's Rule, as both males and females sampled showed similar body size patterns, even though females were always overall larger than males. Sexual dimorphism in body size is likely a result of ecological differences between males and females. For all three species of Desmodontinae studied here, temperature seasonality (bio4) was the most important bioclimatic variable, which had effects not only on body size, but also on the north-south distribution of species. We sampled individuals of D. rotundus over an interval of 120 years, and we found out that the average measurements of male forearms had an increase of 2.53 mm (approximately 4.4%) during that period. Nevertheless, it was not possible to infer the exact evolutionary time where significant differences in body size occurred. An explanation for the average increase in body size of D. rotundus males might be the introduction of domesticated animals to the Neotropical region, which resulted in an increase in food availability for these bats. In Chapter 2, we integrate morphological diversity data with environmental data to investigate how the environment shapes the morphological evolution of the common vampire bat throughout Latin America. Geometric morphometric descriptors were used to evaluate and quantify the morphological change in size and shape, with the skull used as a proxy for body size. To understand the spatial patterns in the data, spatial analyses were made (PCA, linear correlation, linear regression and model selection) from 21 bioclimatic variables to infer the ecological and evolutionary processes, controlling for spatial autocorrelation. Finally, a phylogenetic generalized least-squared - PGLS was tested to infer whether the morphological pattern found was a consequence of the predicted environmental standards. A total of 1266 specimens of D. rotundus were examined, distributed over almost the entire geographical distribution of the species. The size variable (centroid size) showed sexual dimorphism, with 3.53mm ± 1.38 for females and 3.48mm ± 1.33 for males. Both the generalized procrustes analysis and the PCA showed no discrepant sexual dimorphism, and the PC1, PC2 and PC3 combined explained 62.16% (ventral view) and 65.05% (dorsal view) of the variation of shape. Dorsal and ventral views pointed out different results, showing that there is an uneven morphological integration between different parts of the body, according to the function performed by this region. The PC1, primarily attributable to the allometric variation, showed skull stretching toward the posterior region on the inter-orbital area in dorsal view, while in ventral view the skull is shorter in the posterior region. On the other hand, PC2 presented direction and intensity with similar variation in both views. In the spatial analysis, the bioclimatic variables that offered the best fit for the data and, therefore, were used in inferences about the ecological pattern studied, were Bio3 (isotermality) and bio6 (minimum temperature in the coldest month). Both variables strongly corroborate the literature, which takes the importance of minimum temperature for the geographical distribution of species into account. Bioclimatic variables that deal with rainfall, evapotranspiration and vegetation cover were not significant. In the PGLS analysis, Ornstein-Uhlenbeck (OU) was the model of evolution that best fit the pattern found, which was better fitted than the simplest model, the Brownian Motion (BM). OU model assumes stabilizing selection, which is normally involved with a character that requires restrictions, such as the ability to fly. In this sense, investigating the morphological variation of D. rotundus in a more microevolutionary scale is the basis to understanding adaptation to specific selection processes and the action of natural selection during speciation. Moreover, it is an important step to assess possible past and future temporal changes in the morphology of the species, even in response to climate change. Keywords: Body size. Morphological variation. Geographical variation. Temporal variation. Latitudinal gradients. Sexual Size Dimorphism. Evolution Model. Ornstein-Uhlenbeck process.