Efectos multiescala del proceso de agriculturización sobre los anfibios: interacciones entre expansión e intensificación de la agricultura

Tesis presentada para optar por el título de Doctor en el área de Ciencias Biológicas, de la Universidad de Buenos Aires, en 2018

La expansión e intensificación de la agricultura implica cambios en la condición de los ambientes naturales y en el paisaje que afectan la conservación de anuros en los agroecosistemas. Existe un debate sobre la importancia relativa de los factores de cambio locales y del paisaje para las especies y comunidades de anuros. Además, existe preocupación sobre el impacto de la contaminación por agroquímicos en la calidad ambiental y la salud de los anuros. La combinación de estos múltiples factores que operan a diferentes escalas podría tener fuertes efectos en la biodiversidad de anuros. El objetivo de este estudio fue comprender los efectos de los múltiples factores relacionados con la expansión e intensificación de la agricultura y sus interacciones a múltiples escalas espaciales sobre la diversidad de anuros en los agroecosistemas de la ecorregión Espinal en Argentina. En el Capítulo 1, evalué la respuesta de los anuros a la composición y configuración del paisaje en dos paisajes del centro-este de Argentina con diferentes grados de agriculturización. Identifiqué especies sensibles y evalué la influencia del paisaje en comunidades y especies individuales a dos escalas espaciales. Comparé la riqueza de anuros, la frecuencia de ocurrencia y la actividad entre paisajes utilizando datos de encuestas de llamadas de 120 puntos de muestreo de 2007 a 2009 y evalué las respuestas de anuros a las variables de la estructura del paisaje dentro de los búferes de 250 y 500 metros de radio. En el Capítulo 2, comparé la respuesta de anuros a la condición local del hábitat reproductivo y la estructura del paisaje a diferentes escalas espaciales. Realice relevamiento de anuros en 103 nacientes de arroyos independientes y distribuidos al azar desde septiembre de 2012 hasta marzo de 2013. Evaluamos la respuesta de la riqueza y la presencia de especies a variables locales fisicoquímica, morfometría y de la vegetación acuática y terrestre de la ribera, y a las variables de composición y configuración de los paisajes cuantificados dentro de 250, 500 y 1000 m de radio. En el capítulo 3, evalué los efectos individuales y combinados de la estructura del paisaje y la contaminación agroquímica de cuerpos de agua a diferentes escalas espaciales (subcuenca y escala local). Seleccioné un subconjunto de 35 sitios del capítulo 2 que difería en la cantidad de bosque dentro del área de drenaje (sub-cuenca) y en el ancho de los márgenes ribereños del bosque. Medí la concentración de agroquímicos en agua y sedimentos. Finalmente, en el capítulo 4, evalué si los niveles ambientales de contaminación por agroquímicos y el ancho de buffer de bosque sobre la salud y condición física de larvas. Realicé un ensayo de campo de exposición in situ con larvas de R. fernandezae de octubre a diciembre de 2013 en 13 sitios que se agruparon en cuatro clases según el ancho del bosque ribereño. En el capítulo 1, encontré que los anuros en los paisajes agrícolas de la zona centro-este de Argentina están respondiendo fuertemente a la estructura del paisaje. La riqueza de anuros fue menor en el paisaje con un mayor nivel de agricultura con menor cantidad de cobertura forestal y longitud de arroyo. Las respuestas varían según la especie y la escala de estudio. Los rasgos de vida de las especies contribuyen a diferencias en su respuesta. En el capítulo 2, se observó que la riqueza y la presencia de todas las especies sensibles respondían a factores locales y del paisaje, siendo el paisaje más relevante para la mayoría de las especies. La riqueza disminuye a medida que aumenta la profundidad del agua y la pendiente de los márgenes, y aumenta con la cobertura y heterogeneidad de la vegetación acuáticas, así como con la cobertura total de bosques a 250 m y la conglomeración de parches de bosques a 1000 m. Se encontraron diferentes asociaciones de factores locales y del paisaje para algunas especies que nuevamente correspondían con rasgos de vida particulares de las especies. En el capítulo 3, la diversidad de anuros se vio favorecida por una mayor cobertura de bosque a escala de subcuenca y el ancho del bosque adyacente al arroyo local. La diversidad de anuros disminuye en sitios con mayor glifosato; 2,4-D y nitratos. Finalmente, encontré que los efectos negativos de los agroquímicos sobre la diversidad de anuros se reducirían frente a una mayor proporción de cobertura de bosque en el área de drenaje o un ancho adyacente del bosque más grande. Finalmente, en el capítulo 4, el glifosato y el 2,4-D redujeron la condición corporal, el desarrollo y la proporción de individuos que alcanzaron la metamorfosis al final del ensayo. El clorpirifos mostró un efecto perjudicial más consistente sobre las larvas. Se observó una respuesta diferente para la atrazina, cipermetrina y dimetoato que se relacionaron positivamente con el desarrollo. Los herbicidas e insecticidas afectaron la actividad de las enzimas del estrés oxidativo de diferentes maneras. Los herbicidas mostraron la activación de algunas enzimas, mientras que los insecticidas son una inhibición. El desarrollo de las larvas no mostró una respuesta clara al ancho del buffer de bosque, y no encontré evidencias de la contribución del ancho de buffer a la reducción de agroquímicos. Por lo tanto, el proceso de agriculturización tiene implicaciones sustanciales para la conservación de anuros en los agroecosistemas de la ecorregión Espinal en Argentina, principalmente a través de la perdida y fragmentación de hábitat. Los anuros son impactados negativamente por múltiples factores de cambio que ocurren en diferentes escalas espaciales que llevan a la pérdida de algunas especies sensibles y la reducción de la diversidad de anuros. La biodiversidad de los anuros responde de manera compleja, ya que está influenciada no sólo por la estructura del paisaje y los cambios del hábitat local, sino también por la forma en que estos cambios interactúan cuando ocurren conjuntamente en un sitio. Además, la respuesta de los anuros a cada factor y la escala de influencia son específica para cada especie. La respuesta de los anuros a estos cambios está relacionada con sus rasgos biológicos particulares, incluido su complejo ciclo de vida bifásico y las escalas espaciales en las que las especies perciben sus hábitats. Las acciones de manejo deben mejorar la calidad del hábitat local necesaria para las diferentes etapas de anuros (en particular para las larvas y especies más sensibles) y la estructura del paisaje para favorecer la complementación del hábitat mejorando la dispersión de anuros a través de la matriz agrícola. Las regulaciones y el control sobre el uso de agroquímicos alrededor de cuerpos de agua es clave para reducir los riesgos de anuros y el manejo desde una perspectiva de ecotoxicología del paisaje debe considerarse para favorecer la conservación de anuros en nuestros agroecosistemas. Una estrategia de gestión integrada a múltiples escalas para los agroecosistemas mejoraría sustancialmente la diversidad y el estado de conservación de los anuros, manteniendo los valiosos servicios de los ecosistemas que contribuyen a tener agroecosistemas sostenibles a largo plazo.

Agricultural expansion and intensification involves changes in the condition of natural environments and the surrounding landscapes that affect anuran conservation in agroecosystems. There is a debate on the relative importance of local and landscape changes factors for anuran species and communities. Also, there is concern about the impact of diffuse agrochemical contamination on anuran environmental quality and health. The combination of these multiple factors operating at different scales might have strong effects on anuran biodiversity. The objective of this study was to understand the effects of the multiple factors related to agricultural expansion and intensification and their interactions at multiple spatial scales on anuran diversity in agroecosystems of the Espinal eco-region in Argentina. In Chapter 1, I evaluated anuran response to landscape composition and configuration in two landscapes of east-central Argentina with different degrees of agriculturalization. I identified sensitive species and evaluated landscape influence on communities and individual species at two spatial scales. I compared anuran richness, frequency of occurrence, and activity between landscapes using call surveys data from 120 sampling points from 2007 to 2009 and evaluated anuran responses to landscape structure variables within 250 and 500-meter radius buffers. In Chapter 2, I compared anuran response to local condition of breeding habitat and landscape structure at different spatial scales. We performed anuran calling surveys in 103 independent and randomly distributed headwater streams from September-2012 to March 2013 in. We evaluated the response of richness and presence of sensitive species to physical-chemical, morphometry, and aquatic and terrestrial riparian vegetation local variables, and to composition and configuration landscapes variables quantified within 250, 500 and 1000- m radius buffer. In chapter 3, I evaluated individual and combined effects of both landscape structure and agrochemical contamination of waterbodies at different spatial scales (sub-basin and local scale). I selected a subset of 35 sites from chapter 2 that differed in the amount of forest cover within their sub-basin area and in the width of forest riparian margins. I measured agrochemical concentration in water and sediment. Finally in chapter 4, I evaluated if environmental levels of agrochemical contamination and riparian buffer forest characteristics affected tadpole health and fitness parameters. I performed an in-situ exposure field essay with R. fernandezae tadpoles from October to December 2013 in 13 sites that were grouped in four classes according to riparian forest buffer features. In chapter 1, I found that anurans within agricultural landscapes of east-central Argentina are responding strongly to landscape structure. Anuran richness was lower in the landscape with greater level of agriculturalization with reduced amount of forest cover and stream length. Responses varied depending by species and study scale. Life-history traits contribute to responses differences. In chapter 2, I found richness and presence of all sensitive species responded to local and landscape factors. Richness decrease with greater stream bank slope water depth, and increases with aquatic-marsh vegetation cover and heterogeneity as well as with total forest cover at 250m and the conglomeration of forest patches at 1000m. Different association of local and landscape factors was found for some species that again corresponded to particular life traits of species. In chapter 3, anuran diversity was favored by greater forest cover mainly at the sub-basin scale and width of local stream adjacent forest. Anuran diversity decrease at sites with greater glyphosate; 2,4-D and nitrates. Finally, I found that negative effects of herbicides and fertilizers on anuran diversity would be reduced by larger forest cover proportion within the drainage area or larger forest adjacent width. Finally, in chapter 4, glyphosate and 2,4-D reduced body condition, development and proportion of individuals reaching metamorphosis at the end of the essay. Chlorpyrifos showed a more consistent detrimental effect on tadpoles. A different response was observed for atrazine, cypermethrin and dimetoate that related positively to some endpoints. Herbicides and insecticides affected the activity of oxidative stress enzymes in different ways. Herbicides showed the activation of some enzymes while insecticides an inhibition. Tadpoles development did not show a clear response to forest buffer width, and I did not find evidences that wider forest buffers contributed to agrochemical reduction neither. I concluded that agriculturalization process has substantial implications for anuran conservation in agroecosystems of the Espinal eco-region in Argentina. Anurans are impacted negatively by multiple factors of change occurring at different spatial scales leading to the loss of some sensitive species and reduction of anuran diversity. Anuran biodiversity responds in complex ways as it is influenced not only by landscape structure and local habitat changes but also by the way these changes interact when co-occurring at a site. In addition, the response of the anurans to each factor and the scale of influence is specific to each species. The response of the anurans to these changes is related to their particular biological traits, including their complex biphasic life cycle and the spatial scales in which species perceive their habitats. Management actions should improve local habitat quality needed for different anuran stages (particularly for more sensitive species) and landscape structure to favor habitat complementation enhancing anuran dispersal through the agricultural matrix. Regulations and control on agrochemical use around waterbodies is key to reduce anuran risks and management from a landscape ecotoxicology perspective should be considered to favor anuran conservation our agroecosystems. An integrated multiple scale management strategy for agroecosystems would substantially improve the diversity and conservation status of anurans, maintaining valuable ecosystems services that contribute to have sustainable agroecosystems in the long term.

Instituto de Recursos Biológicos

Fil: Suarez, Romina Paula. Instituto Nacional de Tecnología Agropecuaria (INTA). Instituto de Recursos Biológicos; Argentina