Modulação das defesas químicas de plantas contra dois artrópodes herbívoros moldam as interações ecológicas subsequentes | Modulation of chemical plant defenses against two arthropod herbivores shapes subsequent ecological interactions

Plants under herbivory have their induced defenses activated, which act directly on the development and survival of the herbivore by the production of toxic or antinutritive compounds. Plants reallocate energy to synthesize these defenses, which can lead to changes in their primary metabolism. However, herbivores from different feeding guilds have developed strategies to overcome these host defenses, which may or may not facilitate attacks by subsequent herbivores. Hence, this thesis aims to investigate the effect of herbivory of the southern red mite (Oligonychus ilicis) and the coffee leaf miner (Leucoptera coffeella) on the induced defenses of coffee plants (Coffea arabica) and its ecological consequences for conspecifics and heterospecifics. Behavioral tests with herbivores were carried out in the laboratory, and targeted and untargeted analysis of the primary and secondary metabolism of coffee plants, as well as analysis of the phytohormonal profile. In the first chapter, it was shown that plants infested by the mite were more attractive and increased oviposition of conspecifics than non-infested plants. Apparently, the alkaloids caffeine, theophylline, and trigonelline did not appear to exert a defense function in C. arabica plants against the mite. However the phenolic compound, chlorogenic acid was a strong candidate for that role. Although it was not possible to affirm that the mite suppresses coffee plant defenses, its feeding increased the concentrations of salicylic acid (SA) and 12-oxophytodienoic acid (OPDA), but not jasmonic acid (JA) and jasmonic acid-isoleucine (JA-Ile). We suggest that the conversion of the precursor, OPDA, into jasmonates, JA, and JA-Ile, is not successful in plants infested with the mite, which could be related to the greater susceptibility of these plants. In the second chapter, the coffee leaf miner infestation made the coffee plant a better host for the subsequent infestation of conspecifics, but not heterospecifics. On the other hand, L. coffeella did not discriminated between mite-infested and non-infested, however the leaf miner was negatively affected and consumed less leaf tissue, compared to non-infested ones. The results of the chemical analysis showed that herbivores induced distinct responses in the metabolic profile (primary and secondary) of plants under single infestations and simultaneously (multiple infestation). Furthermore, while the single infestation upregulated the concentrations of greater number of features (unidentified compounds), the multiple infestation triggered suppressed them. These results seem to reflect the different phytohormonal regulation of plant defenses by herbivores. Leaf miner-infested plants showed accumulation of SA and abscisic acid (ABA), but not JA. Mite-infested plants showed accumulation of SA and OPDA, but not JA and JA-Ile. Our results suggest that the southern red mite and the coffee leaf miner suppress coffee plant defenses that favor the establishment and development of conspecifics, but not heterospecifics. Although both herbivores reduce the defenses modulated by JA, the mechanism by which this suppression occurs seems to be different between the two and has not yet been reported in the literature.

Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES)

As plantas sob herbivoria têm suas defesas induzidas ativadas, que atuam diretamente sobre o desenvolvimento e sobrevivência do herbívoro através da produção de compostos tóxicos ou antinutritivos. As plantas realocam energia para a síntese dessas defesas, o que pode acarretar mudanças no seu metabolismo primário. No entanto, herbívoros de diferentes guildas alimentares desenvolveram estratégias a fim de superar essas defesas dos hospedeiros, que podem ou não facilitar ataques de herbívoros subsequentes. Nesse contexto, a presente tese buscou investigar o efeito da herbivoria do ácaro-vermelho-do-cafeeiro (Oligonychus ilicis) e do bicho-mineiro-do-cafeeiro (Leucoptera coffeella) nas defesas induzidas do caffeeiro (Coffea arabica) e suas consequências ecológicas para coespecíficos e heteroespecíficos. Foram realizados ensaios comportamentais com os herbívoros em laboratório, análises targeted e untargerted do metabolismo primário e secundário das plantas de café, bem como análises do seu perfil fitohormonal. No primeiro capítulo, observou-se que plantas infestadas pelo ácaro foram mais atrativas e promoveram uma maior taxa de oviposição de coespecíficos que plantas não infestadas. Além disso, os alcaloides cafeína, teofilina e trigonelina pareceram não exercer função de defesa das plantas de C. arabica contra o ácaro. Porém, o composto fenólico ácido clorogênico foi um forte candidato a cumprir esse papel. Embora não seja possível afirmar que o ácaro suprimiu as defesas das plantas de café, sua alimentação acarretou um aumento nas concentrações de ácido salicílico (AS) e de ácido 12-oxo-fitodienóico (OPDA), mas não do ácido jasmônico (AJ) e ácido jasmônico-isoleucina (AJ-Ile). Sugerimos que a conversão de OPDA em AJ e AJ-Ile não foi bem-sucedida nas plantas infestadas pelo ácaro, o que pode estar relacionado à maior suscetibilidade dessas plantas. No segundo capítulo, mostramos que a infestação pela larva minadora de L. coffeella tornou a planta de café melhor hospedeira para a infestação subsequente de coespecíficos, mas não de heteroespecíficos. Em contrapartida, L. coffeella não discriminou entre plantas infestadas pelo ácaro e não infestadas, porém as plantas infestadas pelo heteroespecífico afetaram negativamente o desempenho da larva minadora que consumiu menos tecido foliar, em relação às plantas não infestadas. Os resultados das análises químicas mostraram que os herbívoros induziram respostas distintas no perfil metabólico das plantas quando se alimentaram separadamente (infestações simples) e simultaneamente (infestação múltipla). Ademais, enquanto a infestação simples promoveu um aumento nas concentrações de features (compostos não identificados) significativos, a infestação múltipla as suprimiu. Esses resultados parecem refletir a diferente regulação fitohormonal das defesas das plantas pelos herbívoros. As plantas infestadas pela larva minadora apresentaram acúmulo de AS e ácido abscísico (ABA), mas não AJ. E, as plantas infestadas pelo ácaro, apresentaram acúmulo de AS e de OPDA, mas não de AJ e AJ-Ile. Nossos resultados sugerem que a larva minadora de L. coffeella e o ácaro-vermelho-do-cafeeiro, O. ilicis, suprimem defesas da planta de café que favorecem o estabelecimento de coespecíficos, mas não de heteroespecíficos. Apesar de ambos os herbívoros reduzirem as defesas moduladas pelo AJ, o mecanismo pelo qual essa supressão ocorre parece ser distinto entre os dois e ainda não foi reportado na literatura.