Bottom-up effects on herbivoreinduced plant defences: a case study based on compositional patterns of rhizosphere microbial communities

Los microorganismos del suelo subterráneo pueden modular las interacciones entre plantas e insectos en la superficie. Aún se debe determinar si esto es un efecto directo de especies individuales o un efecto indirecto de cambios en las comunidades microbianas del suelo. La evaluación del microbioma del suelo en su conjunto es crucial para comprender las interacciones multitróficas, incluidas aquellas mediadas por volátiles que involucran plantas, insectos herbívoros, depredadores/parasitoides y microorganismos. Implementamos un sistema regulado que comprende plantas de Nerium oleander cultivadas en suelo que inicialmente contenía un inóculo estéril/no estéril, el herbívoro Aphis nerii y el depredador Chrysoperla carnea. Después del ataque de los áfidos, las plantas emitieron una mezcla característica de volátiles derivados de dos clases biosintéticas: catabolitos de ácidos grasos y productos derivados de aromáticos. Se detectaron principalmente tres compuestos alifáticos en plantas cultivadas en el suelo microbiano inoculado, una mezcla que fue preferentemente elegida por las hembras adultas de C. carnea. El efecto contrastante de los inóculos iniciales se atribuyó a los diferentes consorcios microbianos desarrollados en cada tratamiento. Argumentamos que las diferencias en la abundancia relativa de las comunidades microbianas activas en la rizosfera se correlacionan con las diferencias en la emisión de compuestos volátiles seleccionados por las plantas atacadas. Se discuten los mecanismos involucrados en cómo el microbioma funcional del suelo modula la defensa indirecta inducible de las plantas.

Below-ground soil microorganisms can modulate above-ground plant-insect interactions. It still needs to be determined whether this is a direct effect of single species or an indirect effect of shifts in soil microbial community assemblages. Evaluation of the soil microbiome as a whole is critical for understanding multi-trophic interactions, including those mediated by volatiles involving plants, herbivorous insects, predators/parasitoids and microorganisms. We implemented a regulated system comprising Nerium oleander plants grown in soil initially containing a sterile/non sterile inoculum, herbivore Aphis nerii and predator Chrysoperla carnea. After aphid attack, plants emitted a characteristic blend of volatiles derived from two biosynthetic classes: fatty acid catabolites and aromatic-derived products. Three aliphatic compounds were mainly detected in plants grown in the inoculated microbial soil, a blend which was preferentially chosen by C. carnea adult females. The contrasting effect of the initial inocula was attributed to the different microbial consortia developed in each treatment. We argue that differences in the relative abundance of the active microbial communities in the rhizosphere correlate with those in the emission of selected volatile compounds by attacked plants. The mechanisms involved in how the functional soil microbiome modulates inducible indirect defence of plants are discussed.

This work was supported by ERDF-cofinanced grant RECUPERA 2020 from the Spanish Ministry of Economy and Competitiveness-CSIC and Project AGR 1419 from Junta de Andalucía, Spain.

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